Ipswich Town F.C. dimulai sebagai tim amatir pada tahun 1878 dan disebut "Ipswich A.F.C." Klub ini memainkan banyak pertandingan di daerah setempat dan memenangkan beberapa kompetisi piala. Pada tahun 1936, mereka menjadi klub profesional dan bergabung dengan liga yang disebut "Southern League" yang mereka menangkan di musim pertama mereka. Pada tahun 1938, mereka terpilih untuk bergabung dengan The Football League dan bermain di "Divisi Tiga (Selatan)" sampai akhir musim 1954, ketika mereka dipromosikan ke "Divisi Dua".
Pada tahun 1961, Ipswich Town memenangkan divisi mereka dan dipromosikan ke tingkat tertinggi sepak bola Inggris, "Divisi Satu". Klub ini kemudian memenangkan divisi ini pada musim berikutnya. Hal ini membuat mereka dapat bermain di kompetisi sepak bola Eropa, Piala Eropa pada musim berikutnya. Dua tahun kemudian, mereka dikirim kembali ke "Divisi Dua" di mana mereka tinggal selama empat tahun sebelum dipromosikan ke "Divisi Satu" lagi, pada tahun 1968. Segera setelah itu, Bobby Robson menjadi manajer klub dan membawa mereka menuju kesuksesan di sepakbola Inggris dan Eropa. Pada tahun 1978 Ipswich memenangkan Piala FA di Stadion Wembley, mengalahkan Arsenal F.C. 1-0. Kesuksesan lebih lanjut datang pada tahun 1981 ketika Ipswich mengalahkan tim Belanda AZ Alkmaar.
Bobby Robson diminta untuk menjadi manajer tim nasional sepak bola Inggris pada tahun 1982 sehingga ia meninggalkan klub. Ipswich tidak bermain baik di musim-musim berikutnya dan terdegradasi ke "Divisi Dua" pada tahun 1986. Mereka tetap di sini sampai tahun 1993 ketika mereka memenangkan divisi dan promosi ke Liga Premier Inggris yang baru. Dua musim yang buruk menyusul, termasuk kekalahan 9-0 oleh Manchester United, yang masih merupakan kekalahan terbesar dalam sejarah Liga Premier. Pada tahun 1995 Ipswich terdegradasi sekali lagi dan tetap berada di divisi dua sepak bola Inggris sampai mereka dipromosikan pada tahun 2000 setelah mereka mengalahkan Barnsley di babak play-off di Wembley 4-2.
Pada musim pertama mereka di Liga Premier, Ipswich finis di urutan kelima; Ini berarti mereka memenuhi syarat untuk bermain di Piala UEFA musim berikutnya. Meskipun klub bermain bagus di kompetisi Eropa, mereka buruk di Liga Premier. Mereka finis di posisi terbawah dan terdegradasi ke Divisi Satu, sekarang disebut Football League Championship. Ipswich terdegradasi ke Liga 1 setelah musim 18/19, finis di urutan terbawah kejuaraan.