Permusuhan antara Margaret dan Duke of York
Setelah pensiun dari London untuk hidup mewah di Greenwich, Margaret disibukkan dengan perawatan putranya yang masih muda dan tidak menunjukkan tanda-tanda kemauan politik sampai dia yakin suaminya terancam digulingkan oleh Richard of York yang ambisius, Adipati ke-3 York, yang, untuk kegelisahannya, telah ditunjuk sebagai Lord Protector sementara Henry tidak mampu secara mental dari tahun 1453 hingga 1454. Sang Adipati adalah penuntut yang kredibel untuk takhta Inggris dan pada akhir masa jabatannya sebagai pelindung, ada banyak bangsawan dan kerabat yang kuat yang siap untuk mendukung klaimnya. Duke of York sangat berkuasa; penasihat Henry korup; Henry sendiri percaya, lentur, dan semakin tidak stabil; Margaret menantang tidak populer, dengan muram dan gagah berani bertekad untuk mempertahankan mahkota Inggris untuk keturunannya. Namun setidaknya satu sarjana mengidentifikasi sumber kejatuhan Lancastrian akhirnya bukan sebagai ambisi York hampir sama seperti permusuhan Margaret yang tidak bijaksana terhadap York dan terlalu mengumbar sekutu yang tidak populer. Namun demikian, Ratu Margaret adalah kekuatan yang kuat dalam dunia politik. Raja Henry adalah dempul di tangannya ketika dia menginginkan sesuatu dilakukan.
Namun, penulis biografi Margaret, Helen Maurer, tidak setuju dengan sejarawan sebelumnya yang telah mengaitkan permusuhan yang sangat dibanggakan antara Ratu dan York pada saat dia memperoleh jabatan pelindung. Dia menyarankan permusuhan timbal balik terjadi dua tahun kemudian pada tahun 1455 setelah Pertempuran Pertama St Albans, ketika Margaret menganggapnya sebagai tantangan terhadap otoritas raja. Maurer mendasarkan kesimpulan ini pada studi yang bijaksana tentang pola pemberian hadiah Margaret; ini mengungkapkan bahwa Margaret sangat berhati-hati untuk menunjukkan bahwa dia menyukai York dan Edmund Beaufort (Somerset) secara setara di awal 1450-an. Maurer juga mengklaim bahwa Margaret tampaknya menerima perlindungan York dan menegaskan tidak ada bukti substansial untuk mendukung keyakinan lama bahwa dia bertanggung jawab atas pengucilan Yorkis dari Dewan Agung setelah pemulihan Henry (lihat di bawah).
Almarhum sejarawan Paul Murray Kendall, di sisi lain, menyatakan bahwa sekutu Margaret, Edmund Beaufort (Somerset) dan William de la Pole, yang saat itu adalah Earl of Suffolk, tidak mengalami kesulitan dalam membujuknya bahwa York, sampai saat itu salah satu penasihat Henry VI yang paling tepercaya, bertanggung jawab atas ketidakpopulerannya dan sudah terlalu kuat untuk dipercaya. Margaret tidak hanya meyakinkan Henry untuk menarik York dari jabatannya sebagai gubernur di Perancis dan membuangnya ke Irlandia, dia berulang kali berusaha agar York dibunuh selama perjalanannya ke dan dari Irlandia, sekali pada tahun 1449 dan sekali lagi pada tahun 1450. Tanggung jawab bersama Edmund Beaufort (Somerset) dan Suffolk atas penyerahan rahasia Maine pada tahun 1448, dan kemudian bencana berikutnya dari sisa Normandia pada tahun 1449 melibatkan Margaret dan pengadilan Henry dalam kerusuhan, pemberontakan oleh para pembesar, dan seruan untuk pemakzulan dan eksekusi dua sekutu terkuat Margaret. Itu juga mungkin telah membuat pertempuran terakhir sampai mati antara Margaret dan House of York tak terhindarkan dengan mewujudkan popularitas Richard yang berbahaya dengan Commons. Richard dari York, dengan aman kembali dari Irlandia pada tahun 1450, berhadapan dengan Henry dan diterima kembali sebagai penasihat tepercaya. Segera setelah itu, Henry setuju untuk mengadakan Parlemen untuk mengatasi seruan reformasi. Ketika Parlemen bertemu, tuntutannya tidak mungkin kurang dapat diterima oleh Margaret: tidak hanya Edmund Beaufort (Somerset) dan Suffolk dimakzulkan karena salah urus kriminal urusan Prancis dan merongrong keadilan, tetapi juga didakwa sebagai kejahatan terhadap Suffolk (sekarang menjadi adipati) bahwa dia telah memusuhi raja terhadap Duke of York. Lebih lanjut, tuntutan reformasi yang diajukan termasuk bahwa Adipati York diakui sebagai penasihat pertama raja, dan Speaker of Commons, mungkin dengan semangat yang lebih besar daripada kebijaksanaan, bahkan mengusulkan Richard, Adipati York, diakui sebagai pewaris takhta. Namun, dalam beberapa bulan, Margaret telah mendapatkan kembali kendali atas Henry, Parlemen dibubarkan, Ketua Parlemen yang tidak hati-hati dijebloskan ke penjara, dan Richard dari York pensiun ke Wales untuk sementara waktu.
Pada tahun 1457, kerajaan kembali marah ketika diketahui bahwa Pierre de Brézé, seorang jenderal Prancis yang kuat dan penganut Margaret, telah mendarat di pantai Inggris dan membakar kota Sandwich. Sebagai pemimpin pasukan Prancis yang terdiri dari 4.000 orang dari Honfleur, dia bertujuan mengambil keuntungan dari kekacauan di Inggris. Walikota, John Drury, terbunuh dalam serangan ini. Setelah itu menjadi tradisi yang mapan, yang bertahan hingga hari ini, bahwa Walikota Sandwich mengenakan jubah hitam berkabung atas perbuatan tercela ini. Margaret, dalam hubungannya dengan de Brézé, menjadi objek desas-desus yang tidak senonoh dan balada vulgar. Kemarahan publik begitu tinggi sehingga Margaret, dengan keengganan yang besar, terpaksa memberi kerabat Duke of York, Richard Neville, Earl of Warwick ke-16, sebuah komisi untuk menjaga laut selama tiga tahun. Dia sudah memegang jabatan Kapten Calais.
Pemimpin faksi Lancastrian
Permusuhan antara faksi-faksi Yorkist dan Lancastrian yang bersaing segera berkobar menjadi konflik bersenjata. Pada bulan Mei 1455, hanya lebih dari lima bulan setelah Henry VI pulih dari serangan penyakit mental dan perlindungan Richard dari York telah berakhir, Margaret menyerukan Dewan Besar di mana kaum Yorkis tidak diikutsertakan. Dewan menyerukan pertemuan para rekan di Leicester untuk melindungi raja "melawan musuh-musuhnya". York rupanya siap untuk konflik dan segera berbaris ke selatan untuk bertemu dengan tentara Lancastrian yang berbaris ke utara. Pasukan Lancastrian menderita kekalahan telak pada Pertempuran Pertama St Albans pada 22 Mei 1455. Edmund Beaufort (Somerset), Earl of Northumberland dan Lord Clifford terbunuh, Wiltshire melarikan diri dari medan perang dan Raja Henry ditawan oleh Duke of York yang menang. Pada bulan Maret 1458 bersama dengan suaminya dan para bangsawan terkemuka dari faksi-faksi yang bertikai, dia mengambil bagian dalam prosesi Hari Kasih Sayang di London.
Pada tahun 1459, permusuhan dilanjutkan pada Pertempuran Blore Heath, di mana James Tuchet, Baron Audley ke-5, dikalahkan oleh pasukan Yorkist di bawah Richard Neville, Earl of Salisbury ke-5.